A diferencia de la Oficina Federal de Investigación (FBI), que es un servicio de seguridad nacional, la CIA no tiene funciones de aplicación de la ley y se centra principalmente en la recolección de inteligencia en el extranjero, con una limitada colección de inteligencia interna. Aunque no es la única agencia gubernamental estadounidense especializada en HUMINT, la CIA sirve como gerente nacional para la coordinación de las actividades de HUMINT en toda la comunidad de inteligencia de los Estados Unidos. Además, la CIA es la única agencia autorizada por la ley para llevar a cabo y supervisar las acciones encubiertas a instancias del presidente, a menos que el Presidente determine que otra agencia es más adecuada para llevar a cabo tal acción. Ejerce influencia política extranjera a través de sus divisiones tácticas, como la División de Actividades Especiales.
Antes de la Reforma de Inteligencia y la Ley de Prevención del Terrorismo, el Director de la CIA concurrentemente sirvió como jefe de la Comunidad de Inteligencia; Hoy la CIA está organizada bajo el Director de Inteligencia Nacional (DNI). A pesar de transferir algunos de sus poderes al DNI, la CIA ha crecido en tamaño como resultado de los ataques del 11 de septiembre. En 2013, The Washington Post informó que, en el año fiscal 2010, la CIA tenía el mayor presupuesto de todas las agencias de IC, superando las estimaciones anteriores.
La CIA ha ampliado cada vez más sus funciones, incluidas las operaciones paramilitares encubiertas. Una de sus divisiones más grandes, el Centro de Operaciones de Información (COI), ha cambiado el enfoque de la lucha contra el terrorismo a operaciones cibernéticas ofensivas. Mientras que la CIA ha tenido algunos logros recientes, como la localización de Osama bin Laden y participar en la Exitosa Operación Neptune Spear, también ha participado en programas polémicos tales como entregas extraordinarias y tortura.
